正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
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朱迪·科默,亚伦·泰勒-约翰逊,拉尔夫·费因斯,杰克·奥康奈尔,艾玛·莱尔德,艾琳·凯利曼,艾德文·瑞丁,克里斯托弗·富尔福德,齐·刘易斯-帕里,金·艾伦,戈登·亚历山大,Sandy Batchelor,阿尔菲·威廉姆斯,Maura Bird,内森·霍尔,Geoffrey Newland,乔·布莱克莫尔,Sam Locke,Ghazi Al Ruffai,Celi Crossland
塔蒂安娜·马尔贾诺维奇,Brandon Pitts,Marcus Jean Pirae,哈文·巴拉卡,Brandi Botkin,Khoi Truly Le
井浦新,水原希子,三浦透子,齐藤由贵,永濑正敏,甲田益也子,板谷由夏,原日出子
爱德华·福隆,白灵,Ginger Lynn,史蒂夫·雷尔斯巴克
奥莉维亚·米娅·贝瑞特,Christian Blundell,索菲·克雷格
安娜·奇波夫斯卡娅,亚历山大·昆泽内斯特罗夫,安德烈·梅尔兹利金
特里斯坦·乌罗阿,伊万娜·巴克罗,卡门·马奇,Pepe Ocio
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